Interoception primes emotional processing: multimodal evidence from neurodegeneration
- Autores
- Salamone, Paula Celeste; Legaz, Agustina; Sedeño, Lucas; Moguilner, Sebastian Gabriel; Fraile Vázquez, Matías; Gonzalez Campo, Cecilia; Fittipaldi, María Sol; Yoris, Adrián Isidro; Miranda, Magdalena; Birba, Agustina; Galiani, Agustina; Abrevaya, Sofia; Neely, Alejandra; Martorell Caro, Miguel Angel; Alifano Ferrero, Florencia; Villagra, Roque; Anunziata, Florencia; Oliveira, Maira Okada de; Pautassi, Ricardo Marcos; Slachevsky, Andrea; Serrano, Cecilia Mariela; García, Adolfo Martín; Ibáñez, Santiago Agustín
- Año de publicación
- 2021
- Idioma
- inglés
- Tipo de recurso
- artículo
- Estado
- versión publicada
- Descripción
- Recent frameworks in cognitive neuroscience and behavioral neurology underscore interoceptive priors as core modulators of negative emotions. However, the field lacks experimental designs manipulating the priming of emotions via interoception and exploring their multimodal signatures in neurodegenerative models. Here, we designed a novel task that involves interoceptive and control-exteroceptive priming conditions followed by post-interoception and post-exteroception facial emotion recognition (FER). We recruited 114 participants, including healthy controls (HCs) as well as patients with behavioral variant frontotemporal dementia (bvFTD), Parkinson's disease (PD), and Alzheimer's disease (AD). We measured online EEG modulations of the heart-evoked potential (HEP), and associations with both brain structural and resting-state functional connectivity patterns. Behaviorally, post-interoception negative FER was enhanced in HCs but selectively disrupted in bvFTD and PD, with AD presenting generalized disruptions across emotion types. Only bvFTD presented impaired interoceptive accuracy. Increased HEP modulations during post-interoception negative FER was observed in HCs and AD, but not in bvFTD or PD patients. Across all groups, post-interoception negative FER correlated with the volume of the insula and the ACC. Also, negative FER was associated with functional connectivity along the (a) salience network in the post-interoception condition, and along the (b) executive network in the post-exteroception condition. These patterns were selectively disrupted in bvFTD (a) and PD (b), respectively. Our approach underscores the multidimensional impact of interoception on emotion, while revealing a specific pathophysiological marker of bvFTD. These findings inform a promising theoretical and clinical agenda in the fields of nteroception, emotion, allostasis, and neurodegeneration.
Fil: Salamone, Paula Celeste. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina
Fil: Legaz, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina
Fil: Sedeño, Lucas. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Moguilner, Sebastian Gabriel. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Fundación Escuela de Medicina Nuclear; Argentina
Fil: Fraile Vázquez, Matías. Universidad de San Andrés; Argentina
Fil: Gonzalez Campo, Cecilia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina
Fil: Fittipaldi, María Sol. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina
Fil: Yoris, Adrián Isidro. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Miranda, Magdalena. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Birba, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina
Fil: Galiani, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Abrevaya, Sofia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Neely, Alejandra. Universidad Adolfo Ibañez; Chile
Fil: Martorell Caro, Miguel Angel. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Alifano Ferrero, Florencia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina
Fil: Villagra, Roque. Universidad de Chile; Chile
Fil: Anunziata, Florencia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Centro Científico Tecnológico Conicet - Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra. Universidad Nacional de Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra; Argentina
Fil: Oliveira, Maira Okada de. University of California; Estados Unidos. Universidade de Sao Paulo; Brasil. Hospital Santa Marcelina; Brasil
Fil: Pautassi, Ricardo Marcos. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Centro Científico Tecnológico Conicet - Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra. Universidad Nacional de Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra; Argentina
Fil: Slachevsky, Andrea. Universidad de Chile.; Chile. Gerosciences Center for Brain Health and Metabolism; Chile. Universidad del Desarrollo; Chile
Fil: Serrano, Cecilia Mariela. Unidad Asistencial "Dr. César Milstein"; Argentina
Fil: García, Adolfo Martín. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Universidad Nacional de Cuyo. Facultad de Educación Elemental y Especial; Argentina. Universidad de Santiago de Chile; Chile
Fil: Ibáñez, Santiago Agustín. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Universidad Adolfo Ibañez; Chile - Materia
-
ALZHEIMER'S DISEASE
BEHAVIORAL VARIANT FRONTOTEMPORAL DEMENTIA
EMOTION
INTEROCEPTION
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These findings inform a promising theoretical and clinical agenda in the fields of nteroception, emotion, allostasis, and neurodegeneration. Fil: Salamone, Paula Celeste. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina Fil: Legaz, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina Fil: Sedeño, Lucas. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Moguilner, Sebastian Gabriel. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Fundación Escuela de Medicina Nuclear; Argentina Fil: Fraile Vázquez, Matías. Universidad de San Andrés; Argentina Fil: Gonzalez Campo, Cecilia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina Fil: Fittipaldi, María Sol. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. Universidad Nacional de Córdoba. Facultad de Psicología; Argentina Fil: Yoris, Adrián Isidro. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Miranda, Magdalena. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Birba, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina Fil: Galiani, Agustina. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Abrevaya, Sofia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Neely, Alejandra. Universidad Adolfo Ibañez; Chile Fil: Martorell Caro, Miguel Angel. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Alifano Ferrero, Florencia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Oficina de Coordinación Administrativa Houssay. Instituto de Neurociencia Cognitiva. Fundación Favaloro. Instituto de Neurociencia Cognitiva; Argentina Fil: Villagra, Roque. Universidad de Chile; Chile Fil: Anunziata, Florencia. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Centro Científico Tecnológico Conicet - Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra. Universidad Nacional de Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra; Argentina Fil: Oliveira, Maira Okada de. University of California; Estados Unidos. Universidade de Sao Paulo; Brasil. Hospital Santa Marcelina; Brasil Fil: Pautassi, Ricardo Marcos. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Centro Científico Tecnológico Conicet - Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra. Universidad Nacional de Córdoba. Instituto de Investigación Médica Mercedes y Martín Ferreyra; Argentina Fil: Slachevsky, Andrea. Universidad de Chile.; Chile. Gerosciences Center for Brain Health and Metabolism; Chile. Universidad del Desarrollo; Chile Fil: Serrano, Cecilia Mariela. Unidad Asistencial "Dr. César Milstein"; Argentina Fil: García, Adolfo Martín. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Universidad Nacional de Cuyo. Facultad de Educación Elemental y Especial; Argentina. Universidad de Santiago de Chile; Chile Fil: Ibáñez, Santiago Agustín. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas; Argentina. Universidad de San Andrés; Argentina. University of California; Estados Unidos. Trinity College; Irlanda. Universidad Adolfo Ibañez; Chile |
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Recent frameworks in cognitive neuroscience and behavioral neurology underscore interoceptive priors as core modulators of negative emotions. However, the field lacks experimental designs manipulating the priming of emotions via interoception and exploring their multimodal signatures in neurodegenerative models. Here, we designed a novel task that involves interoceptive and control-exteroceptive priming conditions followed by post-interoception and post-exteroception facial emotion recognition (FER). We recruited 114 participants, including healthy controls (HCs) as well as patients with behavioral variant frontotemporal dementia (bvFTD), Parkinson's disease (PD), and Alzheimer's disease (AD). We measured online EEG modulations of the heart-evoked potential (HEP), and associations with both brain structural and resting-state functional connectivity patterns. Behaviorally, post-interoception negative FER was enhanced in HCs but selectively disrupted in bvFTD and PD, with AD presenting generalized disruptions across emotion types. Only bvFTD presented impaired interoceptive accuracy. Increased HEP modulations during post-interoception negative FER was observed in HCs and AD, but not in bvFTD or PD patients. Across all groups, post-interoception negative FER correlated with the volume of the insula and the ACC. Also, negative FER was associated with functional connectivity along the (a) salience network in the post-interoception condition, and along the (b) executive network in the post-exteroception condition. These patterns were selectively disrupted in bvFTD (a) and PD (b), respectively. Our approach underscores the multidimensional impact of interoception on emotion, while revealing a specific pathophysiological marker of bvFTD. These findings inform a promising theoretical and clinical agenda in the fields of nteroception, emotion, allostasis, and neurodegeneration. |
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