Caracterización morfológica y fisiológica de las neuronas de proyección que comunican el segundo con el tercer ganglio óptico en artrópodos

Autores
Bengochea, Mercedes
Año de publicación
2017
Idioma
español castellano
Tipo de recurso
tesis doctoral
Estado
versión publicada
Colaborador/a o director/a de tesis
Berón de Astrada, Martín
Descripción
La visión de movimiento provee claves esenciales para guiar comportamientos críticos como la detección de presas, predadores y coespecíficos. En los decápodos crustáceos e insectos pterigotas, la codificación de la información visual de movimiento está asociado con el procesamiento visual en el tercer ganglio óptico, la lóbula. Allí, las neuronas tangenciales gigantes (LG) integran información visual de delgadas neuronas columnares y la envían al cerebro medio guiando las respuestas comportamentales correspondientes. A pesar de la importancia de estas neuronas columnares en la codificación visual, estas no habían podido ser estudiadas electrofisiológicamente dado su delgado calibre. En esta tesis, desarrollamos una aproximación experimental para realizar registros poblacionales in vivo de estas pequeñas neuronas con técnicas de imágenes funcionales de fluorescencia sensible a calcio. En primer lugar, estudiamos la citoarquitectura de la lóbula y caracterizamos cuatro estratos donde arborizan las neuronas columnares de entrada de la lóbula. Luego nos centramos en estudiar cómo distintos parámetros de un estímulo de movimiento afectan la actividad de las neuronas columnares. Las respuestas más intensas las obtuvimos al enfrentar al animal a estímulos oscuros que a frente estímulos claros, y frente a estímulos rápidos que a estímulos lentos. Además, estudiamos la respuesta comportamental de evitación de los cangrejos frente a las mismas características visuales con las que fueron estudiadas las neuronas transmedulares. Encontramos que la actividad en las neuronas transmedulares correlaciona fuertemente con la intensidad de la respuesta de escape evocada por dichos estímulos. Por otra parte, cuando un animal es confrontado a una repetición de estímulos de movimiento que resultan ser inocuos, la mayoría de los animales aprenden a ignorar el estímulo. A pesar de que muchos artrópodos se habitúan a la presentación reiterada de objetos en movimiento, los sitios y mecanismos neuronales que subyacen a éste fenómeno aún no han sido identificados. Encontramos aquí que las neuronas columnares que transmiten la información al segundo ganglio óptico persisten en responder frente a la estimulación reiterada de estímulos de movimiento. Sin embargo, las neuronas columnares que transmiten la información visual del segundo ganglio óptico al tercero, la lóbula, suprimen su actividad frente a la misma estimulación. Esta rápida reducción en la actividad de las neuronas aferentes a la lóbula, que es de corta duración y restringida únicamente al área entrenada de la retina, concuerda con los cambios comportamentales observados frente al mismo entrenamiento visual. Por último, nos propusimos estudiar si la adaptación en columnas visuales entrenadas a ciertos atributos se generaliza a objetos en movimiento novedosos. Entrenamos a los animales a un atributo visual y evaluamos la generalización a un nuevo atributo presentado en el mismo área de estimulación. Obtuvimos una recuperación parcial de la respuesta de calcio de neuronas adaptadas tanto a la dirección de movimiento como al contraste cuando fueron evaluadas con el atributo visual novedoso. La presentación de dos atributos visuales a la hora de la evaluación no mostró diferencias significativas respecto al cambio de un único atributo. Los resultados obtenidos en esta tesis son consistentes con la participación del tercer ganglio óptico en la codificación de estímulos de movimiento en artrópodos. Más aún, dado que las neuronas columnares se originan en el segundo ganglio óptico, la información visual de movimiento comenzaría a codificarse en el segundo neuropilo óptico. Nuestros resultados muestran que los comportamientos guiados por la visión de movimiento quedan determinados, en gran medida, por las propiedades de codificación de las neuronas columnares que comunican la médula con la lóbula.
Object motion detection provides essential cues for a wide variety of behaviors such as mate, prey, or predator detection. In insects and decapod crustaceans, encoding of object motion is associated to visual processing in the third retinotopic optic ganglion, the lobula. In this neuropile, giant tangential neurons (LGs) integrate visual information from small field columnar neurons and relay it to the midbrain where behavioural responses would be finally shaped. Despite the importance of these columnar neurons in visual coding, they could not be studied electrophysiologically because of their thin caliber. In thesis, we developed an experimental approach to record in vivo the population responses of this small neurons usingfunctional techniques of calcium sensitive fluorescence. First, we studied the neuroarchitecture of the lobula and characterized four input strata where arborizes the columnar neurons that connect the medulla with the lobula. Then, we studied the activity of the columnar neurons that feed onto the third ganglion when stimulated by different parameters of object motion. The high-speed stimuli produced the strongest calcium responses; the dark stimuli evoked greater responses than the clear ones. In addition, we studied the behavioral escape response of crabs against the same visual characteristics with which the transmedullary neurons were studied. We found that activity in transmedullary neurons strongly correlates with the intensity of the escape response evoked by these stimuli. On the other hand, when an animal is confronted with the repeated sight of a moving object that turns out to be irrelevant, most animals will learn to ignore it. Although many arthropods exhibit behavioural adaptation to repetitive moving objects, the sites and neural mechanisms that underlie this phenomenon have not yet been identified. We found that peripheral columnar neurons that convey visual information into the second optic neuropil persist in responding to the repeated presentation of an innocuous moving object. However, activity in the columnar neurons that convey the visual information from the second to the third optic neuropil is suppressed during high-frequency stimulus repetitions. In accordance with the animal’s behavioural changes, the suppression of neural activity is fast but short lasting and restricted to the retina’s trained area and agrees with the behavioral changes observed with the same visual training.Finally, we studied whether adaptation in trained visual columns to certain attributes is generalized to novel moving objects. We trained animals to one visual parameter and evaluated the generalization to a new attribute presented in the same area of stimulation. We obtained a partial recovery of the calcium response of neurons adapted to both the direction of movement and the contrast when the animals were evaluated with the opposite trained visual attribute. The presentation of two visual attributes at the time of the evaluation did not show significant differences regarding the change of a single attribute.The results obtained in this thesis are consistent with the involvement of the third optic ganglion in object motion coding in arthropods. Moreover, as the neurons studied originate in the second optic ganglion, object motion information would indeed begin to be encoded in the second optic ganglion. Our results show that movement-guided behaviors are largely determined by the coding properties of the columnar neurons that communicate the medulla with the lobula.
Fil: Bengochea, Mercedes. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina.
Materia
ARTROPODO
IMAGENES FUNCIONALES DE CALCIO
COMPORTAMIENTO ANIMAL
ADAPTACION SENSORIAL
DETECCION DE MOVIMIENTO
ARTHROPOD
CALCIUM IMAGING
ANIMAL BEHAVIOUR
SENSORIAL ADAPTATION
MOVEMENT DETECTION
Nivel de accesibilidad
acceso abierto
Condiciones de uso
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/2.5/ar
Repositorio
Biblioteca Digital (UBA-FCEN)
Institución
Universidad Nacional de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
OAI Identificador
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Allí, las neuronas tangenciales gigantes (LG) integran información visual de delgadas neuronas columnares y la envían al cerebro medio guiando las respuestas comportamentales correspondientes. A pesar de la importancia de estas neuronas columnares en la codificación visual, estas no habían podido ser estudiadas electrofisiológicamente dado su delgado calibre. En esta tesis, desarrollamos una aproximación experimental para realizar registros poblacionales in vivo de estas pequeñas neuronas con técnicas de imágenes funcionales de fluorescencia sensible a calcio. En primer lugar, estudiamos la citoarquitectura de la lóbula y caracterizamos cuatro estratos donde arborizan las neuronas columnares de entrada de la lóbula. Luego nos centramos en estudiar cómo distintos parámetros de un estímulo de movimiento afectan la actividad de las neuronas columnares. Las respuestas más intensas las obtuvimos al enfrentar al animal a estímulos oscuros que a frente estímulos claros, y frente a estímulos rápidos que a estímulos lentos. Además, estudiamos la respuesta comportamental de evitación de los cangrejos frente a las mismas características visuales con las que fueron estudiadas las neuronas transmedulares. Encontramos que la actividad en las neuronas transmedulares correlaciona fuertemente con la intensidad de la respuesta de escape evocada por dichos estímulos. Por otra parte, cuando un animal es confrontado a una repetición de estímulos de movimiento que resultan ser inocuos, la mayoría de los animales aprenden a ignorar el estímulo. A pesar de que muchos artrópodos se habitúan a la presentación reiterada de objetos en movimiento, los sitios y mecanismos neuronales que subyacen a éste fenómeno aún no han sido identificados. Encontramos aquí que las neuronas columnares que transmiten la información al segundo ganglio óptico persisten en responder frente a la estimulación reiterada de estímulos de movimiento. Sin embargo, las neuronas columnares que transmiten la información visual del segundo ganglio óptico al tercero, la lóbula, suprimen su actividad frente a la misma estimulación. Esta rápida reducción en la actividad de las neuronas aferentes a la lóbula, que es de corta duración y restringida únicamente al área entrenada de la retina, concuerda con los cambios comportamentales observados frente al mismo entrenamiento visual. Por último, nos propusimos estudiar si la adaptación en columnas visuales entrenadas a ciertos atributos se generaliza a objetos en movimiento novedosos. Entrenamos a los animales a un atributo visual y evaluamos la generalización a un nuevo atributo presentado en el mismo área de estimulación. Obtuvimos una recuperación parcial de la respuesta de calcio de neuronas adaptadas tanto a la dirección de movimiento como al contraste cuando fueron evaluadas con el atributo visual novedoso. La presentación de dos atributos visuales a la hora de la evaluación no mostró diferencias significativas respecto al cambio de un único atributo. Los resultados obtenidos en esta tesis son consistentes con la participación del tercer ganglio óptico en la codificación de estímulos de movimiento en artrópodos. Más aún, dado que las neuronas columnares se originan en el segundo ganglio óptico, la información visual de movimiento comenzaría a codificarse en el segundo neuropilo óptico. Nuestros resultados muestran que los comportamientos guiados por la visión de movimiento quedan determinados, en gran medida, por las propiedades de codificación de las neuronas columnares que comunican la médula con la lóbula.Object motion detection provides essential cues for a wide variety of behaviors such as mate, prey, or predator detection. In insects and decapod crustaceans, encoding of object motion is associated to visual processing in the third retinotopic optic ganglion, the lobula. In this neuropile, giant tangential neurons (LGs) integrate visual information from small field columnar neurons and relay it to the midbrain where behavioural responses would be finally shaped. Despite the importance of these columnar neurons in visual coding, they could not be studied electrophysiologically because of their thin caliber. In thesis, we developed an experimental approach to record in vivo the population responses of this small neurons usingfunctional techniques of calcium sensitive fluorescence. First, we studied the neuroarchitecture of the lobula and characterized four input strata where arborizes the columnar neurons that connect the medulla with the lobula. Then, we studied the activity of the columnar neurons that feed onto the third ganglion when stimulated by different parameters of object motion. The high-speed stimuli produced the strongest calcium responses; the dark stimuli evoked greater responses than the clear ones. In addition, we studied the behavioral escape response of crabs against the same visual characteristics with which the transmedullary neurons were studied. We found that activity in transmedullary neurons strongly correlates with the intensity of the escape response evoked by these stimuli. On the other hand, when an animal is confronted with the repeated sight of a moving object that turns out to be irrelevant, most animals will learn to ignore it. Although many arthropods exhibit behavioural adaptation to repetitive moving objects, the sites and neural mechanisms that underlie this phenomenon have not yet been identified. We found that peripheral columnar neurons that convey visual information into the second optic neuropil persist in responding to the repeated presentation of an innocuous moving object. However, activity in the columnar neurons that convey the visual information from the second to the third optic neuropil is suppressed during high-frequency stimulus repetitions. In accordance with the animal’s behavioural changes, the suppression of neural activity is fast but short lasting and restricted to the retina’s trained area and agrees with the behavioral changes observed with the same visual training.Finally, we studied whether adaptation in trained visual columns to certain attributes is generalized to novel moving objects. We trained animals to one visual parameter and evaluated the generalization to a new attribute presented in the same area of stimulation. We obtained a partial recovery of the calcium response of neurons adapted to both the direction of movement and the contrast when the animals were evaluated with the opposite trained visual attribute. The presentation of two visual attributes at the time of the evaluation did not show significant differences regarding the change of a single attribute.The results obtained in this thesis are consistent with the involvement of the third optic ganglion in object motion coding in arthropods. Moreover, as the neurons studied originate in the second optic ganglion, object motion information would indeed begin to be encoded in the second optic ganglion. Our results show that movement-guided behaviors are largely determined by the coding properties of the columnar neurons that communicate the medulla with the lobula.Fil: Bengochea, Mercedes. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina.Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y NaturalesBerón de Astrada, Martín2017-04-05info:eu-repo/semantics/doctoralThesisinfo:eu-repo/semantics/publishedVersionhttp://purl.org/coar/resource_type/c_db06info:ar-repo/semantics/tesisDoctoralapplication/pdfhttps://hdl.handle.net/20.500.12110/tesis_n6225_Bengocheaspainfo:eu-repo/semantics/openAccesshttps://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/2.5/arreponame:Biblioteca Digital (UBA-FCEN)instname:Universidad Nacional de Buenos Aires. 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Object motion detection provides essential cues for a wide variety of behaviors such as mate, prey, or predator detection. In insects and decapod crustaceans, encoding of object motion is associated to visual processing in the third retinotopic optic ganglion, the lobula. In this neuropile, giant tangential neurons (LGs) integrate visual information from small field columnar neurons and relay it to the midbrain where behavioural responses would be finally shaped. Despite the importance of these columnar neurons in visual coding, they could not be studied electrophysiologically because of their thin caliber. In thesis, we developed an experimental approach to record in vivo the population responses of this small neurons usingfunctional techniques of calcium sensitive fluorescence. First, we studied the neuroarchitecture of the lobula and characterized four input strata where arborizes the columnar neurons that connect the medulla with the lobula. Then, we studied the activity of the columnar neurons that feed onto the third ganglion when stimulated by different parameters of object motion. The high-speed stimuli produced the strongest calcium responses; the dark stimuli evoked greater responses than the clear ones. In addition, we studied the behavioral escape response of crabs against the same visual characteristics with which the transmedullary neurons were studied. We found that activity in transmedullary neurons strongly correlates with the intensity of the escape response evoked by these stimuli. On the other hand, when an animal is confronted with the repeated sight of a moving object that turns out to be irrelevant, most animals will learn to ignore it. Although many arthropods exhibit behavioural adaptation to repetitive moving objects, the sites and neural mechanisms that underlie this phenomenon have not yet been identified. We found that peripheral columnar neurons that convey visual information into the second optic neuropil persist in responding to the repeated presentation of an innocuous moving object. However, activity in the columnar neurons that convey the visual information from the second to the third optic neuropil is suppressed during high-frequency stimulus repetitions. In accordance with the animal’s behavioural changes, the suppression of neural activity is fast but short lasting and restricted to the retina’s trained area and agrees with the behavioral changes observed with the same visual training.Finally, we studied whether adaptation in trained visual columns to certain attributes is generalized to novel moving objects. We trained animals to one visual parameter and evaluated the generalization to a new attribute presented in the same area of stimulation. We obtained a partial recovery of the calcium response of neurons adapted to both the direction of movement and the contrast when the animals were evaluated with the opposite trained visual attribute. The presentation of two visual attributes at the time of the evaluation did not show significant differences regarding the change of a single attribute.The results obtained in this thesis are consistent with the involvement of the third optic ganglion in object motion coding in arthropods. Moreover, as the neurons studied originate in the second optic ganglion, object motion information would indeed begin to be encoded in the second optic ganglion. Our results show that movement-guided behaviors are largely determined by the coding properties of the columnar neurons that communicate the medulla with the lobula.
Fil: Bengochea, Mercedes. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina.
description La visión de movimiento provee claves esenciales para guiar comportamientos críticos como la detección de presas, predadores y coespecíficos. En los decápodos crustáceos e insectos pterigotas, la codificación de la información visual de movimiento está asociado con el procesamiento visual en el tercer ganglio óptico, la lóbula. Allí, las neuronas tangenciales gigantes (LG) integran información visual de delgadas neuronas columnares y la envían al cerebro medio guiando las respuestas comportamentales correspondientes. A pesar de la importancia de estas neuronas columnares en la codificación visual, estas no habían podido ser estudiadas electrofisiológicamente dado su delgado calibre. En esta tesis, desarrollamos una aproximación experimental para realizar registros poblacionales in vivo de estas pequeñas neuronas con técnicas de imágenes funcionales de fluorescencia sensible a calcio. En primer lugar, estudiamos la citoarquitectura de la lóbula y caracterizamos cuatro estratos donde arborizan las neuronas columnares de entrada de la lóbula. Luego nos centramos en estudiar cómo distintos parámetros de un estímulo de movimiento afectan la actividad de las neuronas columnares. Las respuestas más intensas las obtuvimos al enfrentar al animal a estímulos oscuros que a frente estímulos claros, y frente a estímulos rápidos que a estímulos lentos. Además, estudiamos la respuesta comportamental de evitación de los cangrejos frente a las mismas características visuales con las que fueron estudiadas las neuronas transmedulares. Encontramos que la actividad en las neuronas transmedulares correlaciona fuertemente con la intensidad de la respuesta de escape evocada por dichos estímulos. Por otra parte, cuando un animal es confrontado a una repetición de estímulos de movimiento que resultan ser inocuos, la mayoría de los animales aprenden a ignorar el estímulo. A pesar de que muchos artrópodos se habitúan a la presentación reiterada de objetos en movimiento, los sitios y mecanismos neuronales que subyacen a éste fenómeno aún no han sido identificados. Encontramos aquí que las neuronas columnares que transmiten la información al segundo ganglio óptico persisten en responder frente a la estimulación reiterada de estímulos de movimiento. Sin embargo, las neuronas columnares que transmiten la información visual del segundo ganglio óptico al tercero, la lóbula, suprimen su actividad frente a la misma estimulación. Esta rápida reducción en la actividad de las neuronas aferentes a la lóbula, que es de corta duración y restringida únicamente al área entrenada de la retina, concuerda con los cambios comportamentales observados frente al mismo entrenamiento visual. Por último, nos propusimos estudiar si la adaptación en columnas visuales entrenadas a ciertos atributos se generaliza a objetos en movimiento novedosos. Entrenamos a los animales a un atributo visual y evaluamos la generalización a un nuevo atributo presentado en el mismo área de estimulación. Obtuvimos una recuperación parcial de la respuesta de calcio de neuronas adaptadas tanto a la dirección de movimiento como al contraste cuando fueron evaluadas con el atributo visual novedoso. La presentación de dos atributos visuales a la hora de la evaluación no mostró diferencias significativas respecto al cambio de un único atributo. Los resultados obtenidos en esta tesis son consistentes con la participación del tercer ganglio óptico en la codificación de estímulos de movimiento en artrópodos. Más aún, dado que las neuronas columnares se originan en el segundo ganglio óptico, la información visual de movimiento comenzaría a codificarse en el segundo neuropilo óptico. Nuestros resultados muestran que los comportamientos guiados por la visión de movimiento quedan determinados, en gran medida, por las propiedades de codificación de las neuronas columnares que comunican la médula con la lóbula.
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