Sistemática de los roedores de la tribu Akodontini (Cricetidae: Sigmodontinae) en base a caracteres morfológicos y moleculares - Cañón Valenzuela, Carola (2021)
La tribu Akodontini es el segundo grupo más numeroso (en cantidad de géneros y especies) de los roedores Sigmodontinae, la subfamilia viviente más diversa de los Cricetidae. Distribuidos en buena parte de América del Sur, aunque con escasa representación en Amazonía y virtual ausencia en la mayor parte del territorio chileno y altas latitudes de Argentina, actualmente es el único clado de sigmodontinos que carece de una evaluación sistemática integral que combine datos morfológicos y moleculares e incluya a todos sus géneros. Sobre la base de 183 caracteres morfológicos (39 descriptos por primera vez en esta contribución), de los cuales 45 corresponden a morfología externa (13 novedosos), 10 a sistema digestivo (7 novedosos), 7 a sistema reproductor masculino, 73 a morfología del cráneo (12 novedosos), 34 a morfología dentaria (6 novedosos) y 14 a morfología del esqueleto axial y apendicular (1 novedoso) y cinco marcadores moleculares (i.e., citocromo b, exón 6 del gen codificante para la matriz de la dentina, exón 10 del receptor de la hormona del crecimiento, primer exón de la proteína de unión del interfotoreceptor del retinoide y exón único del gen activador de la recombinación), se evaluaron las relaciones filogenéticas de los akodontinos. A la par se abordaron aspectos de su registro fósil, posibles eventos de codivergencia parásito-hospedador y su empleo como marcadores taxonómicos, tiempos de divergencia y biogeografía histórica. El análisis de los caracteres morfológicos permitió el reconocimiento de nuevos rasgos con potencial valor filogenético (e.g., morfología del rinario y estructuras asociadas), así como otros escasamente utilizados en análisis de este tipo (e.g., arrugas palatinas, lengua, vesícula biliar). Para resolver la sistemática de la tribu, cada conjunto de caracteres fue analizado de forma independiente para luego ser combinados en una única matriz (evidencia total) que incluyó a todos los géneros del grupo (n=16). El análisis cladístico de los Akodontini vivientes (47 taxones, 183 caracteres) resolvió pobremente las relaciones internas; sin embargo, se recuperaron asociaciones previamente discutidas en la literatura, como el grupo compuesto por i) Akodon mimus, Blarinomys, Lenoxus, Oxymycterus spp., Podoxymys y ii) Gyldenstolpia, Kunsia y Scapteromys, así como la monofilia de algunos de los géneros (i.e., Bibimys, Brucepattersonius, Juscelinomys, Oxymycterus, Scapteromys). La incorporación en los análisis filogenéticos del registro paleontológico asociado a la tribu no fue concluyente acerca de sus relaciones y asignación tribal. Contra esto, la exploración morfológica realizada apoyó la evidencia previa descartando a Dankomys simpsoni, D. vorohuensis (= Chukimys vorohuensis) y Necromys bonapartei como integrantes de la tribu Akodontini. Esto último no es menor si se tiene en cuenta que N. bonapartei ha sido recurrentemente considerado no solo el akodontino más antiguo (Plioceno Inferior), sino también utilizado para calibrar filogenias de Sigmodontinae. Por otra parte, se confirmó la inclusión de Akodon kermacki y Akodon magnus al registro paleontológico de los akodontinos, constituyendo las formas más antiguas del grupo. El análisis molecular concatenado de los cinco genes independientes recobró tres clados bien sustentados que resultan concordantes con agrupaciones informales previamente mencionadas en la literatura. Las relaciones filogenéticas-genealógicas de algunos géneros y especies pusieron en evidencia diversidad subestimada (e.g., revalidación del género Microxus para contener a Akodon mimus, valores de divergencia intraespecífica altos, que sugieren más de una especie en el género monotípico Blarinomys) y sobrestimada (e.g., Brucepattersonius guarani, B. misionensis, B. paradisus, evaluados sobre material topotípico, sinónimos junior de B. iheringi). El análisis integral de la evidencia morfológica y molecular apoyó la distinción de tres clados principales fuertemente sustentados, permitiendo resolver parte de las relaciones supragenéricas previamente reconocidas. En concordancia, aquí propuse un nuevo esquema clasificatorio mediante la redefinición de grupos genéricos: 1) Akodontini sensu stricto (~54 spp.) restringida a los géneros Akodon, Castoria, Deltamys, Microxus, Necromys, Podoxymys, Thalpomys y Thaptomys; 2) Oxymycterini (~18 spp.) conformada por Juscelinomys y Oxymycterus y 3) Scapteromyini (~15 spp.) representada por Bibimys, Blarinomys, Brucepattersonius, Gyldenstolpia, Kunsia, Lenoxus y Scapteromys. La evidencia conjunta permitió resolver problemáticas de menor nivel taxonómico como la validez de Microxus y justificar la permanencia de Chalcomys e Hypsimys en la sinonimia de Akodon. En relación a la asociación parásito-hospedador, la revisión realizada mostró mayor diversidad de parasitofauna en especies hospedadoras con rangos de distribución más amplios (ocupando diversos ambientes), hábitos y dietas más generalistas, aunque se detectaron algunas excepciones (e.g., Akodon azarae, A. montensis, Necromys lasiurus, Oxymycterus rufus, Scapteromys aquaticus). De los helmintos registrados, solo Caroloxyurys boliviensis, Shypachia alata y S. carlitosi (Oxyuridae) se identificaron como marcadores taxonómicos (alta especificidad hospedatoria), mostrando asociación específica con los clados recuperados en el esquema clasificatorio propuesto. C. boliviensis se asocia al clado conformado por Oxymycterus spp., S. alata al clado que incluye a Necromys spp. y Thaptomys sp., mientras que S. carlitosi se restringe al clado conformado por Akodon spp. La distribución de las especies parásitas consideradas marcadores de sus hospedadores podría explicarse fundamentalmente por procesos de “host switching” para C. boliviensis-Oxymycterus spp. y de codivergencia en Shypacia. La exploración parcial de procesos de codivergencia de Trichuris y roedores akodontinos reveló la asociación de T. navonae con Akodon montensis y Thaptomys nigrita; sin embargo, no se observó monofilia recíproca entre los individuos parásitos de ambas especies hospedadoras. La estimación de tiempos de divergencia permitió establecer que, aunque Akodontini sensu lato (es decir, el clado conformado por las tres tribus propuestas) surgió durante el Plioceno Inferior, la mayor parte de los eventos de diversificación responsables de la diversidad actual tuvieron lugar durante el Plioceno Superior-Pleistoceno. Cada una de las tribus se originó en el lado oriental de América del Sur, correspondiente a las actuales provincias biogeográficas de Chaco y Paraná y, con menor probabilidad, en la provincia Atlántica ubicada al sureste de Brasil (Bosque Atlántico). Se recuperaron dos áreas de endemismo: altas elevaciones de los Andes centrales de Argentina, Bolivia y Perú y sureste de América del Sur, específicamente en la región de Bosque Atlántico. Estas áreas fueron fundamentalmente definidas por taxones con altas tasas de diversificación, como Akodon y Oxymycterus. La combinación de distintos conjuntos de caracteres enriquecidos y la inclusión del registro paleontológico, asociación parásito-hospedador e historia biogeográfica de los Akodontini permitió generar una nueva hipótesis filogenética para este grupo de roedores morfológica y ecológicamente diversos, así como también divergentes a nivel molecular. Esta nueva propuesta taxonómica es un primer paso hacia la reconciliación de la variación morfológica, genética y geográfica de los taxones, resultando en el reconocimiento de tres grupos genéricos altamente cohesionados (i.e., Akodontini s.s., Oxymycterini, Scapteromyini). Además de favorecer un nuevo esquema clasificatorio, la información generada en esta tesis expuso una serie de aspectos relevantes que merecen ser considerados en futuras investigaciones. En primer lugar, invita a indagar en nuevos sistemas de la anatomía externa e interna (e.g., genitalia femenina, oído medio, rinario, turbinales), así como en otras fuentes de información útiles y poco exploradas en abordajes sistemáticos de roedores (e.g., parásitos como marcadores taxonómicos). Al mismo tiempo promueve a enfrentar diversas problemáticas taxonómicas a un nivel jerárquico menor que permitirían comprender la diversidad real del grupo (taxonomía alfa). Finalmente, de la integración de todos los aspectos antes señalados podrán ser resueltas preguntas clave acerca de la historia evolutiva de estas tribus y de la subfamilia, considerada una de las radiaciones adaptativas más exitosa de pequeños mamíferos.