Neuronas binoculares y neuronas direccionales de un artrópodo y sus posibles funciones en comportamientos guiados visualmente

Authors
Scarano, María Florencia
Publication Year
2018
Language
Spanish
Format
doctoral thesis
Status
Published version
Director/a de tesis
Tomsic, Daniel
Description
Los artrópodos son animales muy activos y en gran medida guían su comportamiento por la visión. Estas características en combinación con ventajas destacables para el abordaje experimental, hacen que algunos artrópodos sean modelos muy utilizados en el estudio de los mecanismos neurofisiológicos y los principios computacionales que subyacen a la detección visual de movimientos. La mayoría de los artrópodos tienen dos ojos formadores de imágenes y, como en otros animales visuales, algunos de sus comportamientos fundamentales requieren combinar la información que ingresa por ambos. Sin embargo, poco se sabe a nivel neurofisiológico sobre el modo en que los artrópodos integran la información proveniente de ambos ojos. Además de procesos de integración binocular, muchos comportamientos requieren de la percepción visual de la dirección de los objetos en movimiento. Por ejemplo, la habilidad para perseguir a una presa que se mueve requiere mantener su imagen fija en una región de la retina, lo que implica percibir continuamente las direcciones en que la imagen se desvía del punto de fijación. El conocimiento de los elementos neurales y mecanismos por los cuales los artrópodos llevan adelante los comportamientos de fijación y seguimiento visual de objetos que se mueven, son aun más desconocidos que en lo mencionado para el procesamiento binocular. Realizando registros intracelulares en el animal intacto y no anestesiado, investigamos las respuestas electrofisiológicas de un gran número de neuronas gigantes de la lóbula (tercer neuropilo óptico) a estímulos visuales de movimiento presentados en distintas partes del campo visual, en condiciones de visión binocular y monocular. La gran mayoría de las neuronas con campo receptivo orientado frontalmente mostraron responder a estímulos presentados tanto a uno como a otro ojo por separado, es decir mostraron tener respuestas binoculares. El rango de binocularidad observado comprende desde neuronas exclusivamente binoculares, pasando por neuronas de respuesta binocular y monocular equivalentes, hasta neuronas estrictamente monoculares. Considerando el perfil eléctrico de cada neurona distinguimos los registros como presinápticos o postsinápticos, a partir de lo cual clasificamos a cada neurona registrada como ipsilateral o contralateral al lado de registro. Mientras las primeras proyectarían desde la lóbula enviando río abajo la información visual (neuronas centrípetas), las segundas traerían hacia la lóbula la información visual percibida desde el ojo contralateral (neuronas centrífugas). Un análisis de la intensidad y de la latencia de respuesta monocular y binocular de las neuronas ipsilaterales y contralaterales por separado, reveló resultados coincidentes con estas predicciones. La interpretación de estos y otros resultados nos condujo a formular un modelo circuital simple, aunque de gran valor heurístico, de la transferencia interocular de información visual de movimiento en un artrópodo. Por otro lado, descubrimos y caracterizamos neuronas altamente sensibles al sentido y la dirección de movimiento de objetos. Encontramos que estas neuronas responden con alta frecuencia de potenciales de acción cuando un objeto se mueve alejándose del punto visual de fijación del animal, y se inhiben toda vez que el objeto se dirige hacia allí. Se trataría de un sistema de neuronas detectoras de desvío al servicio de comportamientos que implican la fijación y seguimiento visual de objetos que se mueven. Luego de caracterizar fisiológicamente a estas neuronas realizamos marcaciones intracelulares que permitieron identificarlas morfológicamente. Todas las neuronas direccionales que marcamos mostraron amplias arborizaciones en la lóbula, proyectando hacia el protocerebro lateral en donde se ramificaron en un glomérulo óptico específico, una estructura anatómica bien delimitada y hasta ahora no descripta. Además, mostraron una proyección hacia la lobula plate, llegándose a observar, en algunos casos, arborizaciones en la misma. Animales tan diversos como humanos y moscas comparten la necesidad de procesar eficazmente la información visual de movimientos para navegar evitando colisiones, seguir el movimiento de objetos, estimar distancias, etc. Estos desafíos compartidos llevan a suponer que los mecanismos fundamentales de detección visual de movimiento podrían ser comunes a diversos organismos. Los resultados de esta tesis aportan datos sobre dos aspectos del procesamiento visual casi inexplorados en artrópodos, que sin duda cumplen funciones muy relevantes en la organización de sus comportamientos, como lo son la integración binocular y la detección de la dirección de movimientos.
Arthropods are very active animals and largely guide their behavior by vision. These characteristics in combination with remarkable advantages for experimentation make some arthropods suitable models for studying the neurophysiological mechanisms and the computational principles that underlie visual motion detection. Most arthropods have two image-forming eyes and, as in other visual animals, some of their fundamental behaviors require combining the information that enters through both of them. However, little is known at the neurophysiological level about the way in which arthropods integrate the information coming from both eyes. In addition to binocular integration processes, many behaviors require visual perception of the direction of motion. For example, the ability to pursue a moving prey requires fixing and tracking it with a region of the retina, which implies perceiving the directions in which the image deviates from the fixation point. The knowledge of the neural elements and mechanisms by which the arthropods carry out the behaviors of fixation and visual tracking of a moving object are even more unknown than the aforementioned binocular processing. Performing intracellular recordings in the third optic neuropil of an intact and non-anesthetized animal, we investigated the electrophysiological responses of a large number of lobula giant neurons to visual motion stimuli presented in different parts of the visual field, under binocular and monocular conditions. The vast majority of neurons with a frontally oriented receptive field were shown to respond to stimuli presented to one eye and to the other eye separately, that is, they showed binocular responses. The range of observed binocularity encompasses exclusively binocular neurons, neurons with equivalent binocular and monocular responses, and strictly monocular neurons. Considering the electrical profile of each neuron, we characterized the recordings as presynaptic or postsynaptic. Accordingly, we classified each recorded neuron as ipsilateral or contralateral in relation to the registration side. While the former would project downstream from the lobula (centripetal neurons), the latter would bring to the lobula the visual information perceived from the contralateral eye (centrifugal neurons). An analysis of the intensity and latency of monocular and binocular responses of ipsilateral and contralateral neurons separately yielded results supporting these predictions. The interpretation of these and other results led us to propose a simple circuital model with heuristic value of the interocular transference of visual motion information in an arthropod. On the other hand, we discovered and characterized neurons highly sensitive to the direction of movement of objects. We found that these neurons respond with high frequency of action potentials when an object moves away from the visual fixation point of the animal, and they are inhibited whenever the object is directed towards it. This appears to represent a system of deviation detector neurons at the service of those behaviors that involve the fixation and visual tracking of moving objects. After physiologically characterizing these neurons, we performed intracellular staining that allowed us to identify them morphologically. All the stained directional neurons showed extensive arborization in the lobula, projecting towards the lateral protocerebrum where they branched into a specific optic glomerulus, a well-defined anatomical structure previously undescribed. In addition, they showed a projection towards the lobula plate, where arborizations could be seen in some preparations. Animals as diverse as humans and flies share the need to efficiently process motion visual information to navigate avoiding collisions, to follow the movement of objects, to estimate distances, etc. This makes tenable to assume that common fundamental mechanisms for visual motion processing may exists in different organisms. The results of this thesis provide substantial data on two aspects of the visual processing so far almost unexplored in arthropods, such as binocular integration and detection of the direction of movements, which undoubtedly fulfill very important functions in the organization of their behaviors.
Fil:Scarano, María Florencia. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina.
Subject
ARTROPODO
CANGREJO
NEOHELICE GRANULATA
VISION
ELECTROFISIOLOGIA
BINOCULARIDAD
NEURONAS GIGANTES DE LA LOBULA
NEURONAS SENSIBLES A LA DIRECCION
GLOMERULO OPTICO
ARTHROPOD
CRAB
NEOHELICE GRANULATA
VISION
ELECTROPHYSIOLOGY
BINOCULARITY
LOBULA GIANT NEURONS
DIRECTION SENSITIVE NEURONS
OPTIC GLOMERULI
Access level
Open access
License
http://creativecommons.org/licenses/by/2.5/ar
Repository
Biblioteca Digital (UBA-FCEN)
Institution
Universidad Nacional de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
OAI Identifier
tesis:tesis_n6367_Scarano